Jack Miller voksede op i Townsville, Queensland, hvor han fra otteårsalderen finpudsede sine evner på dirtbikes. Han kørte løb i Australien og Europa og sikrede sig det tyske 125cc IDM-mesterskab i 2011. Han blev professionel i MotoGP i 2015 med Honda og chokerede paddocket ved at vinde Dutch TT i 2016 – en sjælden satellitsejr.

Hans karriere tog fart, efter at han skiftede til Ducatis fabriksteam i 2021, hvor han vandt to sejre (Jerez og Le Mans) og sluttede på en karrierebedste 4. plads i mesterskabet. Miller, der er kendt for sine nerver af stål, fortsatte med at samle podiepladser og vandt sin fjerde sejr i den fornemste klasse ved det japanske GP i 2022.

I 2023 skiftede han til Red Bull KTM Factory Racing og derefter til Prima Pramac Yamaha i 2025. Han skal også køre i det prestigefyldte Suzuka 8 Hours for Yamahas fabriksteam. Jack har altid været Alpinestars-atlet og stoler på mærkets udstyr, når det gælder maksimal ydeevne og beskyttelse.